В начале игры Мастер Чиф находится на Земле, где лояльные Ковенанты – бруты, ворчуны и шакалы – под предводительством Пророка Истины разрушают большую часть поверхности планеты. Корабли Ковенантов висят над огромными раскопками неподалёку от руин Нью-Момбасы, где был обнаружен огромный артефакт. Мастер Чиф вместе со старшим сержантом Джонсоном и ковенантским еретиком – Арбитром пробиваются к месту раскопок.
После того, как они уничтожают оборону, Пророк Истины активирует артефакт и создаёт огромный портал, через который уходят все корабли Ковенантов. Пока люди раздумывают что делать, из гиперпространства выпрыгивает ковенантский корабль, управляемый Потопом, и быстро заражает весь город. Мастер Чиф и Арбитр пытаются отбить волны Потопа, и в этом им помогает новоприбывший флот ковенантских элитов, которые подвергают инфицированные территории ковровой бомбардировке, сжигая землю и превращая всё на своём пути в стекло. Миранда Киз, Мастер Чиф, Арбитр и флот элитов решают отправиться по следам Пророка Истины. Они прыгают через тот же портал и оказываются далеко за пределами Млечного пути, возле огромного космического сооружения – гораздо больше других Ореолов, именуемого «Ковчегом». Прибывает 343 Виновная Искра на транспорте элитов, обещая Мастеру Чифу любую помощь, так как с уничтожением вверенного ему Ореола у него осталось лишь одно запрограммированное задание – помощь Претенденту, то есть Мастеру Чифу.