Авторы описывают Spiritfarer как «уютную игру о смерти». Игрок управляет Стеллой и её ручным котом Нарциссом. Стелла занимает место Харона – паромщика, которому необходимо искать души умерших людей, исполнять их последние желания, после чего доставлять их к Вечным вратам, ведущим в загробную жизнь.
За подобранными на корабль душами надо ухаживать – вовремя кормить их едой, которая им нравится, и иногда обнимать. Каждая душа раскрывает свою историю и даёт задание на выполнение своего последнего желания – например, построить им отдельный дом или найти определённое блюдо. Выполнение заданий потребует поиска особых ресурсов, для чего игроку придётся исследовать мир игры. Довольные души будут помогать игроку вести хозяйство – например, переплавлять металлы или играть музыку, ускоряющую созревание овощей. Кроме того, периодически игроку потребуется улучшать собственный корабль – например, делая его больше, чтобы на него поместилось больше зданий, или пристроив ледокол к носу, чтобы получить доступ в локацию, закрытую ледяной стеной...