Майлз Моралес – обычный школьник, живущий с родителями. Его отец Джефферсон Дэвис является полицейским и недолюбливает известного борца с преступностью Человека-паука, а мать Рио Моралес работает в клинике. В какой-то момент жизнь Майлза меняется...
Сперва его переводят в элитную школу-интернат, где он встречает девушку по имени «Гванда», а затем он вместе со своим дядей Аароном Дэвисом разрисовывает стену подземного метро, где его кусает радиоактивный паук. Со своими новыми способностями он возвращается на подземную станцию и находит секретную лабораторию, где злодей Уилсон «Кингпин» Фиск создаёт машину для связи с параллельными мирами с целью воссоединиться с погибшими в этом мире из-за автокатастрофы женой и сыном. Моралес становится свидетелем битвы Человека-Паука и работающих на Кингпина Зелёного гоблина и Бродяги, в ходе которой лаборатория рушится. Зелёный Гоблин погибает, а Кингпин убивает супер-героя, но перед этим Человек-Паук отдаёт Майлзу флэшку USB, с помощью которой можно отключить машину, ибо при повторном запуске она уничтожит их вселенную.